Năm 1962, Dudayev bắt đầu phục vụ trong Lực lượng Không quân Liên Xô, nơi ông được thăng cấp Thiếu tướng, trở thành vị tướng Chechnya đầu tiên của lực lượng này. Dudayev phục vụ trong đơn vị ném bom chiến lược của Không quân Liên Xô ở Siberia và Ukraine. Ông đã tham gia Chiến tranh Liên Xô-Afghanistan chống lại Mujahideen, nhờ đó anh ta đã được trao tặng Huân chương Sao Đỏ và Huân chương Cờ đỏ.
Từ năm 1986 đến năm 1987, Dudayev đã tham gia các cuộc ném bom ở miền Tây Afghanistan. Dudayev đã tuyên bố cá nhân ông là một "người Hồi giáo tận tụy". Mặc dù về mặt chính trị, ông nhấn mạnh chủ nghĩa dân tộc Chechnya và chủ nghĩa thế tục thay vì luật Sharia (mà các phe đối lập ủng hộ) với tư cách là tổng thống. Nhiều đối thủ quân sự và chính trị của ông đặt câu hỏi về đức tin Hồi giáo của ông thường đề cập đến hành động của ông chống lại lực lượng Mujahideen. Ví dụ, Sergei Stepashin khẳng định Dudayev đã tham gia vào vụ đánh bom rải thảm. Những cáo buộc này đã bị chính Dudayev phủ nhận. Dudayev thăng tiến đều đặn trong Lực lượng Không quân, đảm nhận chức vụ chỉ huy Sư đoàn Máy bay Ném bom hạng nặng số 326 của Không quân tầm xa Liên Xô tại Tartu, Estonia, vào năm 1987 với cấp bậc Thiếu tướng. Từ năm 1987 đến tháng 3 năm 1990, ông chỉ huy các máy bay ném bom chiến lược tầm xa được trang bị vũ khí hạt nhân trong thời gian đảm nhiệm chức vụ ở đó.
Ông cũng là chỉ huy đồn trú ở Tartu. Ông học tiếng Estonia và tỏ ra rất khoan dung trong việc khôi phục nền độc lập của Estonia khi vào mùa thu năm 1990, ông phớt lờ mệnh lệnh (với tư cách là chỉ huy đơn vị đồn trú ở Tartu) đóng cửa đài truyền hình và quốc hội Estonia. Năm 1990, Sư đoàn không quân của ông được rút khỏi Estonia và Dudayev từ chức khỏi quân đội Liên Xô.
